以面具反叛者ZERO之身份增强反布里塔尼亚势力·黑色骑士团的鲁路修，与被任命为第3皇女尤菲米娅之骑士的朱雀。各自增强实力的两人，迎来了命运的转机。身为11区副总督的尤菲米娅，宣布了行政特区“日本”的成立。行政特区日本的实现，意味着黑色骑士团存在意义的消失。为了打破这一状况，鲁路修尝试与尤菲米娅会面。

邪恶的奈落与犬夜叉一行的战争愈演愈烈，为了保护心脏不受伤害，他在白灵山分离出一个能洞察人类心灵的婴儿，并将心脏托其保管。在此之后，婴儿被某高僧砍作两半，变成白童子和赤子。当得知奈落心脏的重要性时，这两个同样邪恶的童子决定反客为主。赤子利用魍魉丸不断加固体外的甲胄，白童子 和神乐则在与犬夜叉战斗的同时

元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。 　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬

日暮戈薇是就读于国中三年级的15岁普通小女生，某日，她偶然通过家中神社的枯井来到了500年前的战国时代。时狼烟四起，妖怪横行，世间大地生灵涂炭。戈薇在御神木那里邂逅了被封印的半妖犬夜叉。50年前，意欲变成真正妖怪的犬夜叉，为了得到四魂之玉结识拥有强大灵力的巫女桔梗。经过一段时间相处，两人之间产生了感

花户小鸠（花泽香菜 配音）是一个身份神秘的天然呆少女，她的工作就是治愈“受伤的心”，然后收集治愈后的心灵所留下的透明碎片。她是怎样拥有这样的能力，其目的又究竟为何，这一切都是谜题。在一次偶然之中，小鸠来到了一间快要废校的幼稚园，善良的园长冲浦清花（折笠富美子 配音）和园中可爱的孩子们感动了小鸠，她决